前人类和普通人类的人种战争已经到了白热化的阶段，野野村组长去世后，吉川（北村一辉 饰）、当麻纱绫（户田惠梨香 饰）和濑文焚流（加濑亮 饰）等人聚在未详总部，苦苦思索J教授的真身。谁知就在当麻刚刚弄清真相的同时，警察医院内的成年和儿童SPEC持有者遭到残忍屠戮。愤怒的当麻无法抑制体内被封印的SPEC，她狂乱暴走，继而现身御前会议。在犹大、世界（向井理 饰）、润（大岛优子 饰）的见证下，法蒂玛第三预言实现了。恐怖刺眼的蘑菇云在上空升起，成千上万的八尺乌遮天蔽日，被欲望所支配与荼毒的世界迎来了毁灭时刻。　　在命运的交叉点，当麻和焚流能否阻止世界的灭亡？

沉睡无数年头的福萨马格纳远古化石，因某个机缘合体复活，变成了和埃菲尔铁塔一样高的蜗牛怪兽。怪兽仿佛没有意识，只有本能，它缓慢滚动，整一路穿过东京到达大海。而它所滚动过的地方，都将变成废墟。日本的传统妖怪们惶恐不已，于是试图召唤天神渡辺纲的后代帮忙对付蜗牛怪兽。失去父亲的五年级少年渡辺兄（寺田心 饰）和母亲、弟弟相守度日。某个夜晚，他通过梦境见到了黑羽怪、辘轳首、雪女等妖怪。这些善良的妖怪请求渡辺兄拯救世界。考试还不及格的小男孩，又如何能成为救世主呢？　　灾难即将来临，妖怪大战争全面开启……